Sonic, Knuckles og Tails genforenes mod en stærk ny modstander, Shadow, en mystisk skurk med kræfter, der ikke ligner noget, de har stået overfor før. Med deres evner overgået på alle måder, må Team Sonic opsøge en usandsynlig alliance i håb om at stoppe Shadow og beskytte planeten.
I denne nye film har Sonic slået sig ned i Green Hill, hvor han vil bevise, at han er en ægte helt. Men snart vender Dr. Robotnik tilbage sammen med sin nye håndlanger Knuckles. Den gemene Robotnik leder efter en smaragd, der kan udslette civilisationer og føre hans onde planer ud i livet. Sammen med sin makker, den tohalede ræv Tails, drager Sonic derfor ud på et jordomspændende eventyr for at finde smaragden før Robotnik og hans håndlangere.
I Green Hills går der rygter. I skovene omkring den lille by huserer et væsen kaldet ”Den Blå Djævel”. Eller det kalder den lokale, skøre eneboer ham. Selv kalder han sig Sonic. Han har levet i skjul her på Jorden i årevis, levet af vores rester og lært vores menneskelige vaner at kende. Mest fra den lokale sherif, Tom Wachowski, som taler med sine donuts, når han keder sig, hans kæreste, Maddie, hvis yoga-øvelser fascinerer Sonic. Han har også lært baseball at kende. Den lille ensomme Sonic, som er i stand til at bevæge sig supersonisk hurtigt, forsøger at spille baseball med sig selv – og forårsager derved en kortslutning, som mørklægger hele den amerikanske vestkyst. Militæret beslutter at sende Dr. Robotnik i marken for at opspore og neutralisere denne fare for nationens sikkerhed. Selv søger Sonic sikkerhed fra den megalomane Robotnik hos Tom, der altid har drømt om at skifte lillebysheriffens kedsommelige liv ud med en opgave på liv og død. Han får din drøm opfyldt.
Knuckles embarks on a hilarious and action-packed journey of self-discovery as he agrees to train Wade as his protégé and teach him the ways of the Echidna warrior.
